Der Anime erzählt die Geschichte von dem Jungen Tanjirō Kamado, dessen Familie von einem Dämon getötet wurde und der sich den Dämonenjägern anschließt, um seine Schwester Nezuko wieder in einen Menschen zurückzuverwandeln. Mit ihrer tragischen Geschichte von Menschen und Dämonen, packenden Schwertkämpfen und gelegentlichen Komikeinlagen begeisterte die Serie schnell eine weltweite Fangemeinde.

Nun wird die Geschichte nach der ersten Staffel nun mit dem daran anschließenden „Mugen-Zug“-Handlungsbogen in Form eines Kinofilms fortgeführt. Tanjirō und seine Gefährten haben ihr Rehabilitationstraining im Schmetterlingsanwesen abgeschlossen und erreichen den Ort ihrer nächsten Mission. Im „Mugen-Zug“ sind über 40 Leute innerhalb kürzester Zeit verschwunden. Tanjirō, Nezuko, Zen’itsu und Inosuke schließen sich einem der mächtigsten Schwertkämpfer unter den Dämonenjägern an: der Säule der Flammen, Kyōjurō Rengoku. Zusammen wollen sie sich dem Dämon stellen, der im „Mugen-Zug“ lauert, und begeben sich auf eine Fahrt in die Dunkelheit…